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Muitas das obras de Bach ao longo das décadas de 1730 e 1740 foram escritas e executadas pelo Collegium Musicum; entre elas, estavam componentes de sua Clavier-Übung e muitos de seus concertos para violino e teclado. O antecessor de Bach como cantor, Johann Kuhnau, também havia sido diretor musical da Paulinerkirche, a igreja da Universidade de Leipzig. Depois disso, em 1725, Bach "perdeu o interesse" em trabalhar até mesmo para serviços festivos na Paulinerkirche e passou a comparecer lá apenas em "ocasiões especiais". A Paulinerkirche tinha um órgão muito melhor e mais novo do que a Thomaskirche ou a Nikolaikirche.

Assim como seus contemporâneos Handel, Telemann e Vivaldi, Bach compôs concertos, suítes, recitativos, árias da capo e música coral a quatro vozes, empregando baixo contínuo. A música de Bach era harmonicamente mais revolucionária do que a de seus pares, empregando acordes e progressões surpreendentemente dissonantes, tipicamente com exploração aprofundada das possibilidades harmônicas dentro de uma única peça. Bach expandiu sua composição e execução para além da liturgia, assumindo, em março de 1729, a direção do Collegium Musicum, um conjunto de performances secular fundado por Telemann. Nas palavras de Christoph Wolff, assumir a direção foi uma jogada astuta que "consolidava o domínio firme de Bach sobre as principais instituições musicais de Leipzig". Durante todo o ano, o Collegium Musicum de Leipzig se apresentava com frequência em locais como o Café Zimmermann, um café na Rua Catherine, próximo à praça principal do mercado.

Ele também foi designado para ensinar latim, mas foi autorizado a empregar quatro "prefeitos" para essa função. Uma cantata era exigida dos pastores da igreja aos domingos e em outros feriados religiosos durante o ano litúrgico.

Por exemplo, Kuhnau, antecessor de Bach em Leipzig, havia rejeitado notoriamente a ópera e a música vocal virtuosa italiana. Um dos comentários após uma apresentação de sua Paixão segundo São Mateus foi que tudo soava muito parecido com ópera.

As centenas de obras sacras que Bach criou são frequentemente vistas como manifestações não apenas de sua arte, mas também de uma relação verdadeiramente religiosa com Deus. Ele havia ensinado o Pequeno Catecismo de Lutero como Thomaskantor em Leipzig, e algumas de suas peças o caracterizam. Ao elaborar esses hinos em seus prelúdios corais, ele escreveu obras mais convincentes e integradas do que a maioria, mesmo quando eram grandes e longas. A estrutura em grande escala de cada obra vocal sacra importante de Bach é evidência de um planejamento sutil e elaborado para criar uma expressão religiosa e musicalmente poderosa. Desde cedo, Bach estudou as obras de seus contemporâneos musicais do período barroco e de gerações anteriores, e essas influências se refletiram em sua música.

Em 3 de abril de 1700, Bach e seu colega de escola Georg Erdmann — dois anos mais velho que Bach — foram matriculados na prestigiosa Escola St. Michael em Lüneburg, a cerca de duas semanas de viagem ao norte de Ohrdruf. Seus dois anos lá foram importantes para expor Bach a uma gama mais ampla de tradições europeias.

Bach não era obrigado a tocar órgão em suas funções oficiais, mas acredita-se que preferia tocar o órgão da Paulinerkirche "para seu próprio prazer". Bach era obrigado a instruir os alunos da Thomasschule em canto e a fornecer música sacra para as principais igrejas de Leipzig.

Na música sacra, compositores italianos imitaram o estilo vocal operístico em gêneros como a missa napolitana. No ambiente protestante, houve relutância adicional em adotar tal estilo para a música litúrgica.

Em Weimar, Bach continuou a tocar e compor para órgão e a executar música de concerto com o conjunto do duque. Bach também começou a trabalhar no Pequeno Livro de Órgão em Weimar, contendo melodias corais luteranas convencionais, com texturas avançadas. Em 1713, Bach recebeu uma oferta para um cargo em Halle, quando aconselhou as autoridades durante uma reforma realizada por Christoph Cuntzius no órgão principal da galeria oeste da Igreja do Mercado de Nossa Senhora.